В отношении самой Вологды следует заметить, что по мере проникновения в неё политического влияния Москвы здесь появляется группа церквей митрополичьей юрисдикции, старшим среди которых являлся не Успенский (новгородского происхождения), а другой – Воскресенский собор. Впервые в летописи он назван при описании пожара в Вологде в 1486 г. Раннее же его упоминание относится к 1557 г. в одной духовной грамоте. В связи с московской группой церквей, как нам представляется, шло формирование важной церковно-административной единицы Вологды – Владимирской трети, названной по церкви Сретения Владимирской иконы Богоматери. Её почитание, несомненно, распространялось из Москвы и объяснялось градозащитной ролью Богородичного образа во время татарских нашествий 1395 и 1521 гг. Две другие трети города – Успенская и Мироносицкая, судя по топографии и составу своих церквей (с учётом и их храмоименований), отражали принадлежность соответствующих частей города двум другим церковным институциям – Новгородской и Ростовской кафедрам. На митрополичью принадлежность части вологодских церквей указывает находка И. П. Кукушкиным в старой части города (на Верхнем посаде, в районе ул. Парковой) двусторонней прикладной «печати Зазирки», усвояемой им митрополичьему слуге середины XV в. Парфению Зазирке (на основании его упоминания в «Ономастиконе» С. Б. Веселовского и актах московской митрополии).

1 марта 1492 г., как говорится в Вологодско-Пермской летописи, Иван III по совету с московским митрополитом Зосимой и новгородским владыкой Геннадием передал пошлины с церквей в городе и на посаде, прежде находившихся под юрисдикцией Новгородского архиепископа, а также митрополичьих церквей в городе и на посаде в ведение епископа Пермского Филофея. Несмотря на отказ Новгорода от Вологды по Яжелбицкому договору 1456 г., в Коростынском соглашении 1471 г. юрисдикция новгородского архиерея над вологодскими церквами ещё признавалась («а на Волоце и на Вологде владыце церкви и десятина и пошлина своя ведати по старине»).

С 1492 г. наметился новый этап формирования церковно-административной и финансовой структуры города и уезда, однако обрисовать его можно лишь в самых общих чертах. Был составлен список церквей, передаваемых в ведение Пермской кафедры. В описи царского архива 1575–1584 гг. упоминается «…ящик 150. А в нём грамота Симона митрополита и Геннадия архиепископа Новгородского Пермскому владыке на церкви». В пермских актах конца XV в. должностные лица владыки называются «слугами» и «десятильниками». Формирование Вологодского уезда происходило практически одновременно со складыванием его церковно-административной, десятинной структуры.

В грамотах пермско-вологодских архиереев 1556 и 1562 гг. фиксируются три десятины – Окологородняя, Кубенская и Заозерская. Полагаем, что Окологороднюю и упомянутую выше Вологодскую десятины можно считать «синонимичными», включавшими ближайшие к городу волости (типа Ракулы, упомянутой в грамоте митрополита Макария в 1542 г.). К Кубенской десятине относилась даже часть деревень комплекса Сизьма (Кириллова монастыря), расположенных достаточно далеко от южной оконечности Кубенского озера в белозерскую сторону. Белозерская же часть Сиземского вотчинного комплекса в церковном отношении подчинялась ростовскому архиерею. Разграничение сиземских деревень на белозерскую и вологодскую группы маркирует как раз исторический рубеж Белоозера и Вологды как обширных территорий. Всего в местности Сизьма в результате интенсивного земледельческого освоения к середине XVI в. образовалось шесть приходов. В Белозерской половине это были: Ильинский («в Чаромских»), Кирилловский («на Колинце») и Богородице-Рождественский («в Запогостье»). В Вологодской половине: Николо-Трёхсвятительский, Богородице-Рождественский («в Оночисти») и Георгиевский («на Усове»).

Ещё один вотчинный комплекс Кириллова монастыря – Рукина Слободка – также состоял из двух частей – вологодской и белозерской, соответственно и церковная юрисдикция в их приходах была разная – Вологодского и Ростовского архиерея. На Белоозере же администрация ростовского владыки сложилась намного раньше, будучи представлена десятильниками, доводчиками и данщиками – термины эти в разных сочетаниях и контекстах фигурируют и в Белозерской уставной грамоте 1488 г. (ст. 17), и в ряде актов Кириллова монастыря второй половины XV в.

Формирование территориальных структур Вологодского уезда в гражданском (его Заозерской половины) и церковном (Заозерской десятины епархии) отношении происходило практически одновременно. Так набирает силу тенденция к более строгой соотнесённости административных и церковных границ, но до полного её осуществления потребуется ещё немало времени.

Наряду с десятинами и соборными церквами важную оганизующую роль в консолидации белого и чёрного духовенства играл институт архимандритии. Окружная грамота митрополита Макария от 26 февраля 1547 г. по поводу московского канонизационного собора была адресована во «всю Вологодскую и Белозерскую десятину» и составляющие её «звенья» – архимандритам, игуменам, протопопам, градским и сельским попам и дьяконам. Но насколько соответствует действительности упоминание в грамоте именно архимандритов? В тот момент о существовании архимандритии в пределах митрополичьей десятины в Вологде и на Белоозере можно говорить только применительно к домовому Воскресенскому Череповецкому монастырю (в Белозерском уезде), первые архимандриты которого отмечены в справочнике П. М. Строева под 1461 г. Ни тогда, ни позже архимандритии не имел старейший в Белозерском крае Троицкий Усть-Шехонский монастырь.

На пространстве Вологодско-Пермской епархии высокий сан архимандрита впервые получил настоятель Спасо-Каменного монастыря Афанасий не ранее декабря 1560 г. и не позднее мая 1562 г. Скорее всего, это произошло в связи с ликвидацией владельческих прав ярославских князей (со смертью в 1562 г. последнего представителя их старшей ветви кн. Ив. Вас. Пенкова) на заозерскую часть спасо-каменской вотчины, а также в связи с окончательным переносом на Вологду архиерейской кафедры. Хронологическая грань этого события определяется тем, что в декабре 1560 г. при игумене Афанасии из Москвы в монастырь был привезён колокол, а в мае 1562 г. в жалованной грамоте Ивана IV тот же Афанасий уже поименован архимандритом. Поскольку в 1558 г. при игумене Афанасии в монастыре строится церковь во имя Усекновения Честные Главы Иоанна Предтечи (небесного патрона царя), то без личного благоволения монарха к настоятелю здесь не обошлось, что могло сыграть роль в получении им высокого звания архимандрита.

И хотя Спасо-Прилуцкий монастырь был намного ближе расположен к городу, предпочтение всё же было отдано островному, но зато более древнему (первому в Вологодских пределах, как говорилось в Повести о Троицком Усть-Шехонском монастыре) Спасо-Каменному монастырю. Допустимо предположение, что тем самым их политический вес в какой-то степени уравнивался: основатель Спасо-Прилуцкой обители Димитрий имел общерусское почитание, а Спасо-Каменный монастырь, желаемый «кандидат» которого на такой же статус князь-инок Иоасаф Каменский из-за своей удельнокняжеской принадлежности не имел шансов стать общерусским святым, обрёл архимандритию. Не исключено, что свою роль сыграл и больший на тот момент экономический потенциал Спасо-Каменного монастыря по сравнению не только со Спасо-Прилуцким, но и с любым другим тогдашним монастырём Вологодско-Пермской епархии.