Служебное старшинство еще долго принадлежало не сыновьям и внукам казненного боярина, а другим представителям рода князей Шуйских. В числе доверенных людей молодого царя Ивана Грозного был боярин князь Иван Васильевич Шуйский и его сын, тоже боярин, князь Петр Иванович Шуйский, участвовавший во взятии Казани и ставший одним из первых воевод покоренного края. Высокое положение при царском дворе занимал также князь Федор Иванович Скопин-Шуйский. Когда в 1550 году царь Иван Грозный выбрал тысячу «лутчих слуг» и испоместил их под Москвою, князь Иван Андреевич Шуйский (отец нашего героя) был записан всего лишь в третью статью детей боярских, получивших по 100 четвертей (в первых двух статьях получали соответственно 200 и 150 четвертей). Рядом с его именем в третьей статье среди князей суздальских был записан и представитель самой «слабой», по определению С. Б. Веселовского, ветви суздальских князей — князь Петр Иванович Барбошин, чье прозвище происходило от слова «барбоша» — «бестолковый болтун»[56].

Имена князей Шуйских продолжают встречаться в источниках во время крутых исторических поворотов, впрочем иногда снова в раду тех, кто сопротивлялся воле царя, как это случилось во время знаменитого происшествия при царском дворе в 1553 году. Тогда царь Иван Грозный во время тяжелой болезни пытался заставить бояр присягнуть своему малолетнему сыну царевичу Дмитрию[57]. Параллель между событиями двадцатилетней давности, когда умирал великий князь Василий III, была очевидной. Как и тогда, возникли разговоры о передаче власти кому-то из удельных князей, на этот раз двоюродному брату царя великому князю Владимиру Андреевичу Старицкому. Первыми присягнули царевичу Дмитрию те, кто входил в самый ближний круг советников находившегося в тяжелой болезни царя Ивана Васильевича. Возвысившиеся после брака царя Ивана с Анастасией Романовной родственники царицы бояре Захарьины должны были в новейшем политическом раскладе (в случае царской смерти) получить первенство в регентском совете. Поэтому когда к присяге стали приводить членов Боярской думы, то один из ее первых бояр, князь Иван Михайлович Шуйский, не участвовавший в деятельности так называемой «Избранной рады», отказался присягать. В приписке к «Царственной книге», которую исследователи по-разному датируют временем рубежа 1560–1570-х годов, так говорилось об этом: «И боярин князь Иван Михайлович Шуйский учал противу государевых речей говорити, что им не перед государем целовати не мочно; перед кем им целовати, коли государя тут нет»[58]. Очень дипломатичные, надо сказать, слова, выдающие если не хитрость, то некие интересы суздальских Рюриковичей, конечно уже не связанные с претензией на власть. Неизвестно, в какой мере автор приписок следует точной канве событий при передаче истории «мятежа» в начале марта 1553 года. Слова, сказанные князем Иваном Михайловичем, если они действительно прозвучали, надо воспринимать не как прямое сопротивление воле царя Ивана Грозного. Старший брат казненного князя Андрея Михайловича Шуйского должен был сделать вывод об опасности таких речей. Как известно, царь расправился впоследствии с князем Владимиром Андреевичем Старицким и многими его сторонниками, но ни князь Иван Михайлович Шуйский, ни другие князья Шуйские не пострадали. Можно согласиться с оригинальным объяснением этого известия польским исследователем Иеронимом Гралей, предложившим «трактовать слова Шуйского дословно — как проявление ущемленной гордости Рюриковича и представителя думы», то есть как местническую претензию в борьбе за влияние на царя с князьями Мстиславскими и Воротынскими[59].

Со времени начала самостоятельного правления Ивана Грозного такая «охранительная» линия поведения князей Шуйских стала едва ли не главной в столкновении их интересов с другими князьями Рюриковичами и Гедиминовичами, а также с успешными при царском дворе родами Захарьиных-Юрьевых-Романовых (а впоследствии еще и Годуновых). Так, например, отец князя Василия Ивановича, князь Иван Андреевич Шуйский, в июле 1557 года подвергся царской опале в местническом споре со своим заклятым родственником и ближайшим врагом князем Иваном Дмитриевичем Бельским (мужем дочери князя Василия Васильевича Шуйского): «И государь писал ко князю Ивану Белскому, что он на князя Ивана Шуйского в том опалу свою положил для того, что он к нему не поехал и речи не говорил»[60]. На следующий год после этой опалы князь Иван Андреевич Шуйский служил в Дедилове одним из воевод Украинного разряда. Его же местническому оппоненту князю Ивану Дмитриевичу Бельскому поручалось командование Большим полком. Судя по всему, князь Иван Андреевич был молод и горяч, так как еще в 1559 году он служил рындою, то есть в чине, с которого обычно начиналась служба членов самых аристократичных семейств. Хотя он и был упомянут первым «рындою з болшим саадаком» в царском полку, другой князь Шуйский — Петр Иванович — возглавлял бояр, отправившихся в поход «с царем» из Москвы «по крымским вестем».

Начавшаяся Ливонская война позволила князю Ивану Андреевичу «реабилитироваться» и продвинуться выше по «лествице» чинов. Он назначался первым головою в Большом полку воеводы князя Ивана Федоровича Мстиславского, ходившего в январе 1560 года «в немецкую землю к городу Алысту и к иным порубежным городом». В 1563 году — году великого «полоцкого взятья» — князь Иван Андреевич Шуйский находился в «царевом и великого князя полку» и был на виду у Ивана Грозного. Он был первым царским «спалником», его имя открывало перечень «князей и детей боярских, которым спати в стану». Более того, князя Ивана Шуйского назначали головой становых сторожей и «прибирали в ясоулы», то есть поручали ему руководить охраной государева полка и обозов («кошей»)[61]. После завоевания Полоцка его старший родственник и один из воевод Большого полка боярин князь Петр Иванович Шуйский был назначен туда воеводой. На обратном пути из Полоцка царь остановился в Луках Великих, там же на воеводстве был оставлен князь Иван Андреевич Шуйский. Хотя в разряде Полоцкого похода нет сведений о личном распоряжении царя, очевидно, что воеводское назначение в такой ключевой пункт, лежавший на дороге из Полоцка в Москву, было заметной ступенью для князя Ивана Андреевича. Он оставался великолуцким воеводой до 13 марта 1565 года[62], пережив там смерть воеводы князя Петра Ивановича Шуйского, погибшего в неудачном походе от Полоцка к Орше в 1564 году. В Луках Великих князь Иван Андреевич должен был узнать и о небывалых изменениях в Московском государстве, связанных с учреждением опричнины.