Этот сценарий подтверждается новыми геологическими находками (Johnson et al., 2013). В Южной Африке были найдены морские осадки возраста 2,415 млрд лет, которые сильно обогащены оксидами марганца. Этот возраст примерно совпадает с началом оксигенизации атмосферы и гидросферы планеты. Там же присутствуют зерна легко окисляемого минерала пирита. Следовательно, в этих слоях осаждение марганца происходило не за счет реакций с кислородом. По-видимому, это следы деятельности марганец-окисляющих фотосинтезирующих организмов.

Итак, мы видим, что в течение 1,5 млрд лет после возникновения жизнь постепенно осваивала использование энергии Солнца и новые, все более распространенные восстановители для питания углекислым газом. С появлением кислородного фотосинтеза 2,4 млрд лет назад недостаток восстановителей (железа, водорода, соединений серы) более не ограничивал продуктивность экосистем. Появление в атмосфере кислорода, ядовитого для многих древних групп микробов, вызвало масштабное вымирание и перестройку экосистем. По-видимому, именно кислородная среда стала толчком к появлению новых организмов с более сложными клетками – эукариот, т. е. клеток с ядром. Только на основе эукариотной клетки стало возможно появление крупных многоклеточных растений и животных. В последней, 18-й главе мы рассмотрим движущие силы и механизмы появления эукариот.

Огромное разнообразие электрон-транспортных цепей разных организмов, работающих в хемосинтезе, фотосинтезе и дыхании, строится из ограниченного количества блоков. Ферментные комплексы состоят из многих отдельных белковых молекул, причем часто мы можем найти родственные компоненты в комплексах с разными функциями. По последовательностям аминокислот в белках и по составу белковых субъединиц в разных комплексах мы можем проследить их эволюцию. Небелковая часть электрон-транспортных цепей, гемы и хиноны, имеет свою эволюционную историю, которую можно проследить по взаимодействующим с ними белкам.

Основной пигмент современного фотосинтеза – хлорофилл, как и основной компонент электрон-транспортных цепей, гем, относится к группе веществ, называемых порфиринами. Широкие плоские молекулы порфиринов, содержащие в центре атом какого-либо металла, легко могут окисляться и восстанавливаться, поглощать свет и проводить электроны от одной соседней молекулы к другой. Также они могут быть эффективными катализаторами химических реакций.

К порфиринам, кроме хлорофилла и обычных гемов (a и b), относятся некоторые другие молекулы, работающие в клетках, например гем d1 и сирогем. Последние по сравнению с обычным гемом имеют в своей структуре меньше двойных связей и больше боковых карбоксильных (СООН) групп. Сирогем входит в состав двух типов ферментов: сульфит-редуктаз и ассимиляторных нитрит-редуктаз. Оба этих класса ферментов проводят реакции восстановления с переносом в общей сложности до шести электронов, восстанавливая сульфит до сероводорода и нитрит до аммиака. Гем d1 входит в состав единственного фермента, диссимиляторной нитрит-редуктазы, которая восстанавливает нитрит до оксида азота, NO, с переносом одного электрона.

Более далекие родственники гемов – кофермент F430 и витамин В12. Кофермент F430 содержит никель и участвует в процессах метаногенеза. Ни у каких других организмов, кроме архей-метаногенов, он не встречается. Витамин В12 же есть почти у всех организмов, содержит кобальт и участвует в реакциях переноса метильных групп. Его строение несколько отличается от типичных порфиринов: в нем отсутствует один из метиленовых мостиков, соединяющих малые кольца в большое порфириновое кольцо. Вместо этого два малых кольца из четырех связаны напрямую; такие молекулы называются «коррины» (рис. 17.1).

Синтез всех порфиринов и витамина В12 начинается одинаково (рис. 17.2). Глутаминовая кислота восстанавливается до альдегида, потом аминогруппа переносится на конец молекулы, и получается дельта-аминолевулиновая кислота. Две ее молекулы реагируют друг с другом, образуя порфобилиноген – вещество с пятичленным пиррольным кольцом в молекуле. Затем четыре молекулы порфобилиногена объединяются в цепочку (гидроксиметилбилан), которая замыкается в кольцо (уропорфириноген III). Отсюда пути синтеза разных порфиринов расходятся.

Известно несколько разных путей синтеза гемов и витамина В12 из уропорфириногена III. Их эволюционные отношения долго не удавалось распутать. Лишь недавно, с описанием всех ферментов и реакций пути синтеза витамина В12 у архей (Moore et al., 2013), удалось разобраться в этом разнообразии. Эти цепочки реакций делятся на две группы: аэробные (работающие в присутствии кислорода) и анаэробные. Их главное различие состоит в том, что в аэробных путях синтеза гема и В12 атом металла вставляется в молекулу на последней стадии, а в анаэробных – ближе к началу и участвует в последующих реакциях. Смысл этих различий, видимо, в том, что металлсодержащие промежуточные продукты в кислородной среде могут легко окисляться и быть источниками повреждающих активных форм кислорода.

Превращение уропорфириногена III в гемы и хлорофиллы сводится к восстановлению части двойных связей, вставке железа или магния и «обработке краев напильником» – отщеплению или укорочению боковых цепей. В аэробных путях синтеза порядок реакций с боковыми цепями может различаться в разных организмах (Dailey et al., 2015). У многих архей, а также у части анаэробных бактерий (сульфатвосстанавливающих, например Desulfovibrio, и некоторых денитрифицирующих) обнаружен, по-видимому, древнейший путь синтеза гема (Bali et al., 2011). Гемы b и d1 у них образуются из сирогема, причем на всех стадиях превращений атом железа остается в центре молекулы. По-видимому, это означает, что и в эволюции сирогем был предшественником этих гемов (рис. 17.3).

Цитохромы были открыты и разделены на типы (а, b, c) еще в конце XIX века по своим спектроскопическим свойствам – грубо говоря, по цвету. Первое время после открытия гемов считалось, что каждому типу цитохромов соответствует свой тип гема, отличающийся боковыми группами порфиринового кольца. Потом оказалось, что реально существуют только гемы a, b и d1. Цитохромы с содержат гем b, но отличаются от прочих типов цитохромов способом соединения гема с белком. В цитохромах с гем соединен с белковой молекулой двумя прочными ковалентными связями, а в цитохромах а, b и d – только слабыми координационными связями. Цитохромы a и b образуются самопроизвольно в пробирке из очищенного белка и гема. Ковалентное соединение гема с белком в цитохромах c образуется при помощи специальных ферментов. Так что в эволюции цитохромы с должны были возникнуть позже, чем другие типы цитохромов. Распространение цитохромов с и филогенетические деревья ферментов, соединяющих гем с белком, показывают, что цитохромы с появились уже после появления основных групп бактерий. Их изобретателями могли быть протеобактерии или цианобактерии, а возможно, и те и другие независимо. Дальнейшее распространение цитохромов с по другим группам бактерий и архей происходило путем горизонтального переноса генов. Благодаря прочным ковалентным связям гема с белковой цепью в цитохромах с они гораздо устойчивее и могут участвовать в большем разнообразии реакций, чем цитохромы a и b.